Mathieu Boderau, doctorant ISYEB

• Le jury sera composé de :

Mme Mónica M. Solórzano-Kraemer, Chercheuse, Senckenberg Society for Nature Research, Francfort - Rapportrice.

M. Gael J. Kergoat, Directeur de Recherche, INRAE, Montpellier - Rapporteur.

Mme Adeline Soulier-Perkins, Maîtresse de Conférences, MNHN, Paris - Examinatrice.

M. Bo Wang, Professeur, NIGPAS, Nanjing - Examinateur.

M. André Nel, Professeur, MNHN, Paris - Directeur de thèse.

• Membres invités :

Mme Valérie Ngô-Muller, Maîtresse de Conférences, Université Paris Cité, Paris - co-encadrante de thèse.

M. Romain Garrouste, Ingénieur de Recherches HDR, MNHN, Paris - co-encadrant de thèse.

M. Corentin Jouault, Chercheur postdoctoral, OUMNH, Oxford - invité.

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• Abstract

Studying the evolutionary history of insects is challenging given the taxonomic, ecological, and morphological diversity of the group. Insect diversification is most often addressed through extant diversity alone, yet the fossil record—however incomplete—offers crucial insights into evolutionary patterns and clarifies the systematic framework of many lineages. This thesis demonstrates why fossil data are essential to evolutionary biology, taking as its model the Hemiptera (cicadas, aphids, scale insects, hoppers, and true bugs): a uniquely instructive macroevolutionary system, with more than 100,000 extant species, several independent returns to aquatic life, multiple independent origins of predation, and the highest number of families recorded for any insect order (more than 245).

The first part addresses taxonomy, leading to the description of one new infraorder, two families, 13 genera, and 21 species. The description of the oldest known hemipteran fossils, from the Carboniferous of Avion (France), clarifies long-debated wing-venation homologies.

The second part turns to fossils as phylogenetic evidence. The relationships of Hemiptera and of the « Acercaria » (including Psocodea and Thysanoptera) offer a striking case of topological conflict, examined here through phylogenomic approaches. My results expose the inconsistencies inherent in large phylogenomic datasets and show that the monophyly of Acercaria should not be dismissed as readily as recent analyses suggest, underscoring the decisive role of data-type selection.

The third part exploits the fossil record to reconstruct the timing of hemipteran evolution. Using the Bayesian Brownian Bridge model, I estimate origination and extinction ages for all major clades—every suborder, together with 22 infraorders, 55 superfamilies, and 228 families—based solely on their fossil record and without recourse to time-calibrated phylogenies, providing a comprehensive temporal framework for the order.

The fourth part builds on this framework to infer diversification and extinction patterns across more than 320 million years, using the largest dataset of fossil occurrences assembled for the group. Two major faunal turnovers emerge: the Permian–Triassic crisis, which opened ecological space for the principal modern hemipteran groups; and the Angiosperm Terrestrial Revolution, marked by the selective extinction of relict lineages that had co-evolved with gymnosperms.

The fifth part illustrates what fossils reveal about lineage-specific morphological and ecological evolution, centred on predation. The first case study concerns the raptorial forelegs of nepomorphan bugs, with new types described and their variability traced across geological time. The second concerns the Palaeontinidae: the discovery of a fossil more than 120 million years old bearing eyespots mimicking vertebrate eyes, combined with the first application of computational fluid dynamics to fossil insects, finds no evidence for improved flight performance and suggests instead that compensatory mechanisms such as mimicry evolved.

 Finally, a closing discussion offers a personal perspective on future directions for the study of the Hemiptera—directions broadly transferable to other insect groups.

• Résumé

Étudier l’histoire évolutive des insectes est un défi, compte tenu de la diversité taxonomique, écologique et morphologique du groupe. Leur diversification a trop souvent été abordée à travers la seule diversité actuelle ; pourtant, le registre fossile — aussi incomplet soit-il — apporte des informations cruciales sur les patrons évolutifs et précise le cadre systématique de nombreuses lignées. Cette thèse vise à démontrer pourquoi les données paléontologiques sont essentielles à la biologie évolutive, en prenant pour modèle les Hemiptera (cigales, pucerons, cochenilles, fulgores et punaises) : un système macroévolutif particulièrement instructif, avec plus de 100 000 espèces actuelles, plusieurs retours indépendants à la vie aquatique, de multiples origines de la prédation, et le plus grand nombre de familles recensé pour un ordre d’insectes (plus de 245).

La première partie aborde la taxonomie, et a conduit à la description d’un nouvel infra-ordre, de deux familles, de 13 genres et de 21 espèces. La description des plus anciens Hemiptera connus, du Carbonifère d’Avion (France), clarifie des homologies de nervation alaire longtemps débattues.

La deuxième partie intègre les fossiles comme hypothèses phylogénétiques. Les relations au sein des Hemiptera et des « Acercaria » (incluant Psocodea et Thysanoptera) offrent un cas frappant de conflit topologique, examiné ici par des approches phylogénomiques. Mes résultats mettent en évidence les incohérences inhérentes aux grands jeux de données et montrent que la monophylie des Acercaria ne devrait pas être écartée aussi facilement que le suggèrent des analyses récentes, soulignant le rôle déterminant du choix du type de données.

La troisième partie exploite le registre fossile pour reconstituer la chronologie de l’évolution des Hemiptera. À l’aide du Bayesian Brownian Bridge, j’estime les âges d’origination et d’extinction de tous les principaux clades — chaque sous-ordre, 22 infra-ordres, 55 superfamilles et 228 familles — sans recourir à des phylogénies calibrées, fournissant un cadre temporel complet pour l’ordre.

La quatrième partie s’appuie sur ce cadre pour reconstituer les patrons de diversification et d’extinction sur plus de 320 millions d’années, à partir du plus vaste jeu de données d’occurrences fossiles jamais réuni pour le groupe. Deux grands renouvellements fauniques émergent : la crise Permien–Trias, qui a libéré des espaces écologiques pour les groupes modernes ; et la Révolution Terrestre des Angiospermes, marquée par l’extinction sélective de lignées reliques associées aux gymnospermes.

La cinquième partie illustre ce que les fossiles révèlent de l’évolution morphologique et écologique, centrée sur la prédation. Une première étude porte sur les pattes ravisseuses des Nepomorpha, dont de nouveaux types sont décrits et la variabilité retracée à l’échelle des temps géologiques. La seconde concerne les Palaeontinidae : la découverte d’un fossile de plus de 120 millions d’années portant des ocelles mimant des yeux de vertébrés, associée à la première application de la mécanique des fluides numérique aux insectes fossiles, ne met en évidence aucune amélioration des performances de vol et suggère plutôt l’évolution de mécanismes compensatoires tels que le mimétisme.

Enfin, une discussion propose une perspective personnelle sur les directions futures de l’étude des Hemiptera — des pistes largement transposables à d’autres groupes d’insectes.