Carole Smadja, DR CNRS, Université de Montpellier (Rapportrice)
Richard Bomphrey, Professor, Royal Veterinary College of London (Rapporteur)
Laurence Després, Professeur, Université de Grenoble (Examinatrice)
Jonathan Drury, Assistant Professor, Durham University (Examinateur)
Jean-François Le Galliard, DR CNRS, IEES Paris (Examinateur)
Vincent Debat, MC Muséum, Muséum National d’Histoire Naturelle (Directeur)
Violaine Llaurens, DR CNRS, Muséum National d’Histoire Naturelle (Co-directrice)
Florian Muijres, Assistant Professor, Wageningen University (Superviseur externe)
Evolution des comportements de vol et diversification en sympatrie : les papillons Morpho comme cas d’étude.
Les papillons présentent une très grande variation de formes et de couleurs d’ailes ainsi que des comportements de vol très variables, en lien avec une diversité écologique exceptionnelle. Malgré le rôle probablement central que joue le vol dans l’évolution des papillons, les pressions de sélection influençant la diversité de leurs comportements de vol et de leurs morphologies restent largement méconnues. Le vol est en effet un phénotype très complexe, impliquant l’intégration de nombreux traits comportementaux et morphologiques, qui évoluent sous l’effet de pressions de sélection parfois opposées. Le vol est de plus difficile à quantifier en conditions naturelles et écologiquement pertinentes, limitant l’établissement de liens directs avec la fitness. Dans cette thèse, j’ai d’abord réalisé une revue de la littérature qui examine comment la biologie évolutive et l’aérodynamique peuvent être combinées pour mieux identifier les processus sélectifs affectant la forme des ailes et le comportement de vol chez les papillons. En focalisant mes recherches sur le genre Morpho, j’ai ensuite combiné études évolutives de terrain et approches biomécaniques pour caractériser l’évolution des formes, des couleurs et du comportement de vol dans ce groupe de papillons iconique, pourtant encore peu étudié. Dans une étude expérimentale, j’ai testé l’effet sur le vol des variations de formes d’ailes liées à leur dégradation naturelle. Ce travail a montré comment le comportement de vol peut être ajusté suite à l’altération de la forme des ailes, et a permis d’identifier les zones des ailes subissant des contraintes aérodynamiques particulièrement fortes. J’ai ensuite analysé le rôle de la spécialisation dans des micro-habitats contrastés sur les comportements de vol plané et ascendant. J’ai ainsi démontré que cette spécialisation a résulté en une divergence adaptative du comportement de vol et des formes d’ailes, opposant un vol plané efficace chez les espèces vivant en canopée, et un vol battu puissant chez les espèces vivant dans les sous-bois. J’ai également étudié l’influence du micro-habitat sur l’évolution des performances de vol d’échappement ascendant, et montré que les individus des espèces de canopée sont plus efficaces lors de ce vol d’échappement, notamment du fait d’une cinématique de battements d’ailes et d’une morphologie différentes. Finalement, j’ai étudié les mécanismes permettant la coexistence entre espèces de Morpho fortement apparentées et phénotypiquement similaires vivant dans un même micro-habitat. En quantifiant l’activité de patrouille, les comportements de vol d’interactions mâle-mâle et mâle-femelle en conditions naturelles, j’ai montré que la similitude du signal coloré émis lors du vol de patrouille favorise l’émergence de la territorialité interspécifique et d’une ségrégation temporelle entre espèces. Dans son ensemble, mon travail nous renseigne sur les diverses pressions de sélection influençant l’évolution du comportement de vol et de la morphologie des papillons Morpho, et nous éclaire plus généralement sur les mécanismes impliqués dans la diversification des animaux volants.
Evolution of flight and diversification in sympatry: Morpho butterflies as a case-study
Butterflies display extreme variation in wing shape, colour and flight behaviour associated with a tremendous ecological diversity. Despite the central role that flight likely played in their diversification, the selective pressures shaping the diversity of flight behaviours and morphologies of butterflies remains largely unknown. This is mainly because flight is a highly complex phenotype involving suites of integrated behavioural and morphological traits, evolving under the influence of multiple and sometimes conflicting selective pressures. Flight behaviour is moreover challenging to quantify in natural – and relevant ecological – situations, preventing drawing straightforward links to fitness. During my PhD, I first reviewed the literature to question how evolutionary and aerodynamic knowledge may be combined to further understand the evolutionary processes shaping the evolution of butterfly wing shape and flight. Then, focusing on Amazonian butterflies from the genus Morpho, I combined evolutionary field studies and biomechanical approaches to study the evolution of flight behaviour, wing shape and colours in this iconic but yet understudied group of butterflies. I experimentally tested the effect of fine wing shape variation by taking advantage of naturally damaged Morpho butterflies, revealing how flight behaviour can be adjusted in response to wing shape alteration, and identifying wing parts under stronger aerodynamic constrains. I then questioned the role of habitat specialization on flight behaviours. I first showed that microhabitat specialization has resulted in the adaptive divergence of flight behaviour and wing shape, opposing efficient gliding flight in species living in the canopy to powerful flapping flight in species living in the understory. I further investigated the influence of microhabitat on the evolution of performance during evasive climbing flight, showing that canopy species achieve higher climbing efficiency through changes in wingbeat kinematics and morphology. Finally, I questioned the mechanisms enabling coexistence among closely-related mimetic Morpho species living in the same microhabitat. By quantifying patrolling activity, contest and courtship flight behaviours in fully-natural conditions, I showed that the similarity in colourful signal emitted by patrolling butterflies promote both interspecific territoriality and temporal segregation. Altogether, my work sheds light on the multifarious ecological pressures driving the evolution of flight behaviours and morphology in Morpho butterflies and more generally pinpoints mechanisms involved in the diversification of flying animals.
